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简介：美国旧金山发生的巨兽袭击过去五年，哥斯拉与种种“泰坦巨兽”也被世人所知，负责探索且控制这些巨兽的组织“帝王”（Monarch）也面临民众及美国政府施压，要求他们公布巨兽信息及纳入军方管辖。隶属组织的古生态学家艾玛·罗素在旧金山失去儿子安德鲁后离婚，独自养大女儿麦蒂森，母女俩在中国云南的组织基地目睹一只称作摩斯拉的幼虫从卵中孵化，艾玛启动一部能发出各种频率以控制巨兽行动的“奥卡装置”（ORCA），使失控的摩斯拉平静下来。但基地马上遭受由艾伦·乔纳为首的生态恐怖份子袭击，艾玛和麦蒂森以及奥卡装置被劫走，摩斯拉则逃往附近瀑布中结茧。
两位帝王高层芹泽猪四郎和薇薇安·葛拉罕召回艾玛的前夫马克协寻艾玛母女的下落，身为人与动物关系学专家却厌恶巨兽的马克，为了救女儿而勉强协助他们。当时栖息于百慕大海底的哥斯拉开始往南极洲游动，众人推测乔纳身在南极洲的基地，其准备释出“零号怪兽”：一只被冰封数千年的三头巨龙，同时跟哥斯拉竞争顶级掠食者地位。军队抵达基地后正赶上乔纳的军队撤离，但艾玛自行炸毁冰层释出零号怪兽，带着麦蒂森跟乔纳撤离。复苏的零号怪兽杀死葛拉罕在内大部分帝王人员，跟哥斯拉短暂交战后展开翅膀飞走，一行人因此得知艾玛实跟乔纳结盟。
躲在波士顿地下堡垒的艾玛致电众人，表示她准备唤醒各地的泰坦巨兽，以进一步“平衡”人类多年来对地球造成的危害，随即唤醒在墨西哥马拉岛火山中休眠的巨兽拉顿。零号怪兽伴随着巨大热带风暴往岛飞行，即使马克一行人试图将拉顿引向零号怪兽的位置，但拉顿却被零号怪兽轻易打败。哥斯拉赶来跟它再次交战，被哥斯拉咬断一颗头。过程中，美国海军对巨兽位置发射一颗足以消灭方圆两英里内所有生物的原型导弹，在水中爆破后使周围的鱼类全部毙命，哥斯拉也失去生命迹象。唯独零号怪兽毫发无伤，断掉的头甚至重新长回来，拉顿便对零号怪兽屈从。如今称王的零号怪兽随即释出各地的其他巨兽，指示它们摧毁经过的城市；组织科学家陈艾琳透过一系列神话记载得知零号怪兽名为基多拉，一只试图统治地球生态系的远古外星巨兽。
生长成型的摩斯拉羽化成蛾的样子，飞到哥斯拉栖息的百慕大发出美妙叫声，身在旁边的基地“暴徒堡”的马克一行人探测到海底传出回应后，得知哥斯拉仍然活着，只是目前在深海的遗迹中养伤且补充身体辐射。队伍透过潜艇下潜至遗迹，找到哥斯拉的栖息位置。但由于内部具有高度辐射量，而哥斯拉养伤必须持续多年，众人决定靠一颗计时核弹将其催醒。但因无法将核弹送进去，芹泽于是决定自我牺牲，亲自开潜艇进入遗迹内部手动开启核弹，死前最后跟哥斯拉近距离接触。核弹爆炸让哥斯拉恢复体力而从海底苏醒，力量还因此增强数倍。
艾玛由于残酷做法而受麦蒂森远离，渐渐意识到基多拉与其他巨兽将会带来毁灭，提出能阻止所有巨兽的计划却被乔纳无视。麦蒂森偷听到她们对话而自行抢跑奥卡装置，独自到撤离结束的波士顿芬威球场靠广播系统播放音频，虽然成功让各地巨兽停止攻击，但不慎将所有巨兽引到她的所在位置。基多拉飞过来破坏球场，麦蒂森逃亡途中使奥卡被摔坏，而哥斯拉伴随着帝王军队开始合力攻击基多拉。当马克在现场找不到麦蒂森时，良心未泯的艾玛从乔纳身边叛逃后开车回来帮助众人，他们联手找到躲在老家住宅中的麦蒂森而一家团圆。哥斯拉体内辐射指数猛增而即将形成核爆炸，就在哥斯拉不敌强大的基多拉时，摩斯拉飞过来跟它并肩作战，靠一己之力击败拉顿，在重伤死前将它自己的力量转移给哥斯拉使其自行疗伤。
当马克一行人准备撤退时，为了给哥斯拉争取足够疗伤时间，艾玛修好奥卡后也决定牺牲自己作为赎罪，独自开车播放音频引走基多拉直到丧命，得以让马克带着麦蒂森搭直升机撤离。疗伤结束的哥斯拉全身进入燃烧型态，轻易打败基多拉并连续释放多次热爆炸，基多拉全身慢慢燃烧殆尽，最后无法再生之下被彻底消灭。获胜的哥斯拉变回普通形态，周围包含拉顿在内的多只巨兽，共同屈从如今成为“怪兽之王”的哥斯拉。灾难过后，巨兽集体回归栖息地，幸存的人类开始对巨兽改观，考虑著能跟它们共存的可能性。
帝王随后对外公布一系列关于泰坦巨兽的机密文件，多数新闻展示众泰坦巨兽帮忙促成大自然重现生机，而组织同时找到另一颗疑似是摩斯拉的蛋。但有几只泰坦巨兽开始共同往骷髅岛进发，而一张壁画显示出哥斯拉在远古时期曾经与驻守该岛的金刚发生过战斗。另一方面，乔纳一行人来到马拉岛，向当地渔夫手中买下被哥斯拉咬断的基多拉之断头。
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